战国时期，各个忍者族群仅仅受雇于人，没有固定的组织、国家。当时的忍者为了存活，甚至连姓氏都不能随便透露。忍者和平民的平均寿命只有30岁左右，导致平均寿命大幅度下降的原因即是：连幼小的孩童也要上战场拼命！由于弟弟千手瓦间的死，扉间和柱间都想找出终止战争的方法。扉间冷静地认为千手的高层都太过激进，想出以签署协议、缔结同盟的方法终止战争。但现实是残酷的，扉间的另一个弟弟千手板间也死于宇智波之手。千手柱间希望合作与和平，宇智波斑崇尚力量，二者谁也不服谁。而此时，千手一族以柱间、扉间兄弟为首，宇智波一族以斑、泉奈兄弟领头，原本势均力敌，不相上下，而扉间凭借“飞雷神斩”将泉奈击败，千手稍占上风。不久后最强大的两大家族的联手，也使忍界渐渐安定下来。和宇智波的长期战争让扉间知道写轮眼的本质，因此对宇智波一族一直心存提防。哥哥柱间过于天真，宇智波斑的危险性，在这二人之间调整平衡，保护忍村，将忍村建设巩固强大，就是扉间的职责所在了。
千手和宇智波联手创立木叶之后，柱间提出让斑来做火影，扉间当即表示反对，并且为哥哥讲述写轮眼的本质。不断提醒哥哥不要过于天真：无论如何，火影大位一定会是民选，而普遍民意是推举柱间为火影。宇智波作为最后投降千手的宗族，在木叶的势力也是无法和千手相比；即便是宇智波一族也没多少人信任宇智波斑。这一番话被宇智波斑听到，一片“木叶”也被斑丢弃在窗口，直到终结谷大战.....
在初步建立五大国之后，为解决讨论尾兽分配问题，陪同兄长柱间一起参与史上前所未有的“第一次五影大会” ，扉间提出以金钱换尾兽的提议，显示出政治外交的才能...
千手扉间兼容并蓄，将理想主义与现实主义完美调合。首先，扉间如柱间一般心存大爱，道德高尚，公正无私，深得众人的信任与爱戴；其次，扉间又有着最冷醒睿智的理智与头脑，能够看清现实，拟定切合实际的方针计划。
在终结谷大战之后，宇智波斑败在了兄长柱间的手下，斑的尸体对于各国忍者而言就是一座宝库，潜心研究写轮眼之谜的扉间并没有处理掉尸体，而是将斑的尸体藏到了木叶的深山...
战乱时代末期，哥哥柱间逝去不久，其弟扉间继任火影之位，他凭借出色的战斗力名震忍界；拥有在战场上迅速判断、正确指挥的能力。灵活的脑筋不止能够保护他自己，而且能够保护队友的一面巨大盾牌，扉间擅长使用飞雷神之术，他对速度极为擅长、用超出常理的速度使用“瞬身之术”、书写特殊的术式来实现时空间移动的自创忍术“飞雷神之术”以此在瞬间收拾敌方，由于在战斗中常以速度取胜，因此，在战乱时代、战国时期、建国时期以及第一次忍界大战之时，扉间享有“忍界第一神速”之名。
扉间在继任第二代火影之后，为解决外忧内患展现了高超的政治手腕，设立直属火影的暗部巩固领导核心的权威；成立木叶警务部队，主要职务均由宇智波族人担任；这既是表达对宇智波的信任，同时也可以观察宇智波的一举一动。自此之后，宇智波族在木叶的名望、权利达到顶峰。对外方面，扉间设立暗部。由火影直接指挥，加强中央集权。是当时五大国当中首个特务组织。同时为了保障意志的传承，建立了木叶忍者学校。现今很多优秀忍者皆出自该校。扉间的以上做法，被其他各国忍村争相效仿，对忍界产生了深远的影响。
在第一次忍界大战中，曾经在与雷之国云隐村的结盟仪式上遭到金角银角叛变偷袭，他也因此和第二代雷影一同受到了濒临死亡的重伤。
随后在带领部下撤离时，金角银角乘胜追击，为了能够伏击持有六道仙人法器的金角部队，部下们商量着需要让其中一个人来担当诱饵并引诱敌军，团藏虽抱有自告奋勇的心态，但在关键时刻却因胆怯而说不出口。此时日斩挺身而出，提出让自己担当诱饵，但第二代火影为了木叶隐村的未来而决定自己作为诱饵前去牵制敌军，以保证部下能够顺利突围出去。临行前对日斩的行为表示赞许，将火影之位授予猿飞日斩后只身迎敌。
在木叶毁灭行动中，被大蛇丸以秽土转生的形式复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。
在战斗过程中，扉间使用水遁忍术与猿飞日斩展开激烈的战斗，由于两人是秽土转生之身无法通过常规方法被打败，于是三代火影使用尸鬼封尽将两位火影的灵魂和大蛇丸的双手一同封印，自己也因此牺牲。
在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影，扉间本想摆脱秽土转生的控制，但大蛇丸通过柱间细胞加强操控，使扉间无法摆脱。期间为佐助讲述了宇智波的本质，但事实上秽土之身的火影未能完全展现真正实力。扉间奔赴战场后，
与其他三位火影发动四赤阳阵封住十尾；与三代火影、四代火影、漩涡鸣人、宇智波佐助联手对抗宇智波带土。使用互乘起爆符对带土实施了饱和攻击，利用影分身使用飞雷神之术转移十尾人柱力宇智波带土的求道玉，随后连同求道玉以及带土一起转移到了远处。营救了困境中的四代火影、漩涡鸣人、宇智波佐助，避免了不必要的损失。多次使用飞雷神之术与漩涡鸣人联手对带土造成伤害，期间从鸣人的身上看到了哥哥柱间的影子，深感鸣人在未来会成为超越哥哥的火影，之后扉间以飞雷神之术让陷入困境中的部分忍者联军脱困，并鼓舞大家。
为给我爱罗留出时间救走鸣人，利用已标有术式的特制苦无使用飞雷神斩瞬间偷袭完全复活后的宇智波斑，经过一番激战，被宇智波斑使用轮墓·边狱压制并被黑棒封住行动。后被开启六勾玉轮回眼并免疫黑棒受到的影响的佐助拔出黑棒， 用飞雷神之术把佐助送到战场。
在宇智波斑发动无限月读后，由于是秽土转生之躯的千手扉间和其他三位火影并没有受到影响。扉间察觉到虽然斑的查克拉消失但同时又出现了新的查克拉并决定与其他三人一同前往查看。
为弄清斑的死因， 战场情况而提出使用秽土转生，被柱间否定，当柱间触摸到失败的斑的下半身时，六道仙人留下的查克拉出现，四位火影见到了六道仙人。在大筒木辉夜被封印后，与六道仙人以及其他16位已逝去的五影们共同使出通灵之术，将木叶第七班、九只尾兽以及濒死状态的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。
之后由六道仙人解除秽土转生，灵魂回归净土。
